In Jeepers Creepers 3 bekommt es Trish, wieder gespielt von Gina Philips, 23 Jahre nach dem Verlust ihres Bruders abermals mit dem gnadenlosen Killer zu tun. Diesmal sehen die Fronten aber ein bisschen anders aus: Trish Jenner, inzwischen eine erfolgreiche, reiche Geschäftsfrau und Mutter, fürchtet, dass ihr Sohn das gleiche Schicksal ereilen könnte wie ihr verstorbener Bruder Darry (Justin Long). Um diese Option ein für alle Mal aus der Welt zu schaffen, macht sie sich mit Jack Taggart Sr. und Jr. auf die Jagd nach dem Creeper. Der Schrecken der Nacht fährt das gesamte Arsenal seiner Attacken auf, gibt dabei jedoch auch das Geheimnis seines unheilvollen Ursprungs preis.