Vier Jahre nach Curse of Chucky darf die titelgebende Puppe wieder nach Werkzeugen greifen und das tun, was sie seit fast drei Jahrzehnten am besten kann – morden. Allerdings bekommt diesmal auch Chucky sein Fett weg, wie das neueste Szenenbild belegt. Welcher der Protagonisten ihm den Arm amputiert hat? In den USA findet man es pünktlich zu Halloween heraus, wenn Cult of Chucky fürs Heimkino ausgewertet wird. Neben Brad Dourif oder Tochter Fiona Dourif kehren abermals Jennifer Tilly und Alex Vincent in ihre Paraderollen zurück. Don Mancini, Schöpfer der Reihe, steuerte erneut das Drehbuch bei und führte selbst Regie. In Cult of Chucky sitzt Nica Pierce nun schon seit vier Jahren für den Mord an ihrer Familie in einer psychiatrischen Anstalt ein. Eine Schreckenstat, die eigentlich auf das Konto von Chucky geht. Doch als ihr Psychiater als neue Methode eine allzu bekannte Puppe in ihrer Therapiegruppe einführt, bricht in dem beschaulichen Sanatorium plötzlich die Hölle los, und Nica beginnt sich zu fragen, ob sie vielleicht wirklich verrückt geworden ist.
Andy Barclay (Alex Vincent), Chuckys mittlerweile erwachsen gewordener Erzfeind, eilt ihr zur Hilfe. Doch dafür muss er es zunächst mit Tiffany (Jennifer Tilly) aufnehmen, die bereit ist, alles für die teuflische Puppe zu tun.